La historia se centra en Rin Okumura, un adolescente de quince años quien junto a su hermano gemelo, Yukio, fueron criados en una iglesia por el padre Shiro Fujimoto, un exorcista. Un día, Rin descubre que él y Yukio son hijos de Satanás y que este tiene intenciones de llevarlo con él al Infierno. Tras ser testigo de la muerte de Shiro, Rin desenvaina a Kurikara, una espada que contiene almacenados en su interior sus poderes demoníacos. A partir de ese momento, Rin no solo adquiere características demoníacas, como colmillos y una cola, sino que también el poder de producir llamas azules que destruyen casi cualquier cosa que toca.
Rin desea convertirse en un exorcista como Shiro, con el objetivo de ser más fuerte y así poder derrotar a Satanás. Se inscribe en la prestigiosa Academia Vera Cruz de exorcistas, la cual en realidad es la rama japonesa de una organización internacional dedicada a proteger el reino de los humanos, Assiah, del reino de los demonios, Gehena. Para su sorpresa, descubre que Yukio es en realidad un exorcista veterano y también uno de sus profesores en la academia. Así comienza el viaje de Rin para convertirse en un exorcista, acompañado de su hermano y sus compañeros.
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